Abstract

Scopo. La sarcoidosi è una malattia granulomatosa sistemica ad eziologia sconosciuta. Sono state riportate molte presentazioni cliniche e la malattia acuta deve essere distinta dalla malattia subacuta e cronica. Il decorso clinico imprevedibile della malattia ci ha spinto a valutare l’utilità clinica del rilevamento del siero del biomarcatore nel follow-up della sarcoidosi. Metodo., Le concentrazioni sieriche di chitotriosidase, ACE, KL-6, e lisozima sono stati analizzati con metodi diversi, in una popolazione di 74 pazienti con sarcoidosi (46 sulla terapia steroidea a campionamento) regolarmente monitorati a Siena Sarcoidosi Regionale Centro di riferimento e in un gruppo di controlli, con l’obiettivo di confrontare il loro contributo per la gestione clinica dei pazienti con sarcoidosi. Risultato., Le concentrazioni di KL-6 erano significativamente elevate nei pazienti affetti da sarcoidosi con fibrosi polmonare e erano significativamente correlate con il punteggio DLco e CPI, mentre la chitotriosidasi era significativamente più alta nei pazienti con localizzazioni extrapolmonari. Con un valore di cut-off di 303,5 UI / ml, KL-6 ha mostrato la migliore sensibilità (78%), mentre la chitotriosidasi ha riportato la migliore specificità (85%) tra i biomarcatori. Conclusione. KL-6 è un biomarcatore affidabile del coinvolgimento polmonare fibrotico nei pazienti con sarcoidosi., Tra i biomarcatori, KL-6 ha mostrato la migliore sensibilità e la chitotriosidasi sierica la migliore specificità, anche nei pazienti in terapia steroidea cronica, e sembrava correlare con localizzazioni extrapolmonari.

1. Introduzione

La sarcoidosi è una malattia granulomatosa sistemica associata all’attivazione e alla migrazione dei linfociti T e dei macrofagi negli organi colpiti. L’interazione tra antigeni e APC polarizza i linfociti T al fenotipo T helper 1 (Th1), portando alla formazione di granulomi sarcoidi costituiti da cellule T, macrofagi e cellule epitelioidi e giganti ., Il decorso della sarcoidosi è imprevedibile: la remissione si verifica nella maggior parte dei casi, mentre l’infiammazione persistente del granuloma può portare a malattie polmonari fibrotiche . Biomarcatori specifici con buona sensibilità e specificità sono quindi necessari per prevedere l’esito clinico e guidare le decisioni cliniche.

La chitotriosidasi umana è un biomarcatore secreto dai macrofagi e dai neutrofili attivati. Sebbene il suo ruolo fisiologico non sia chiaro, può svolgere un ruolo nell’idrolisi e nella degradazione della chitina e dei substrati simili alla chitina ., È stato riportato un aumento delle concentrazioni di chitotriosidasi nel siero e nel BAL di pazienti con sarcoidosi attiva . La chitotriosidasi mostra una correlazione con gli stadi radiologici. Può prevedere il decorso clinico, la reattività degli steroidi e le potenziali ricadute della malattia . Tuttavia, non è chiaro se la chitotriosidasi sia affidabile nella gestione di pazienti affetti da sarcoidosi con coinvolgimento extrapolmonare di organi.

L’enzima di conversione dell’angiotensina (ACE) è una glicoproteina acida che converte l’angiotensina I in angiotensina II., È prodotto da cellule endoteliali polmonari, principalmente macrofagi alveolari attivati . È elevato nel siero e nel BAL dei pazienti con sarcoidosi e le sue concentrazioni sono correlate con gli stadi radiologici . Tuttavia, la sua utilità come strumento diagnostico e prognostico è limitata dalla sua bassa sensibilità e specificità. L’ACE può essere elevato in alcuni disturbi granulomatosi (tra cui berilliosi e silicosi), ipertiroidismo, diabete e altre malattie .

Il lisozima è prodotto dal sistema monocita-macrofago e le cellule epitelioidi coinvolte nella formazione del granuloma possono rilasciare questo enzima., I pazienti affetti da sarcoidosi mostrano un aumento della concentrazione di lisozima all ‘ esordio. Il lisozima è considerato più come un indicatore prognostico piuttosto che uno strumento diagnostico. Ha una bassa specificità elevata nelle malattie polmonari come la tubercolosi e la pneumoconiosi .

Krebs von den Lungen-6 (KL-6) è una proteina mucina umana ad alto peso molecolare MUC1 derivata da AEC. Le sue concentrazioni sieriche sono elevate in diversi ILDS, tra cui fibrosi polmonare idiopatica e sarcoidosi ., Nella sarcoidosi, KL-6 è correlato all’attività ACE: è principalmente aumentato nei pazienti in stadio 2 e 3 con evidenza scintigrafica di accumulo polmonare positivo . Alti livelli di KL-6 sierico nella sarcoidosi riflettono la produzione di KL-6 derivato da pneumociti di tipo 2 danneggiati o rigeneranti .

In questo studio, abbiamo confrontato i livelli sierici di diversi biomarcatori in una coorte di pazienti con sarcoidosi cronica alla ricerca di correlazioni con fenotipi specifici, presentazione clinica e localizzazioni.

2. Materiali e metodi

2.1., Popolazione in studio

Abbiamo arruolato retrospettivamente 74 pazienti affetti da sarcoidosi (27 maschi (36,5%), con un’età media di anni) regolarmente monitorati presso il Centro Regionale di Riferimento di Siena per Sarcoidosi e ILDs. Tutti i pazienti sono stati diagnosticati secondo i criteri internazionali ATS/ERS/WASOG. Tutti erano stati in follow-up presso il nostro centro per più di 2 anni dalla diagnosi e ha mostrato una malattia cronica persistente. I criteri di esclusione includevano pazienti con sindrome di Lofgren, insorgenza acuta della malattia, risoluzione spontanea o follow-up inferiore a 2 anni.,

Il campionamento del siero è stato eseguito all’arruolamento: nello stesso giorno sono stati eseguiti il test di funzionalità polmonare (PFT) e la radiografia del torace, con stadiazione radiologica secondo criteri scadenti. La classificazione radiologica è stata collegata alla rilevazione del campione in modo standard secondo criteri ampiamente accettati: stadio 0, normale; stadio 1, adenopatia ilare bilaterale senza coinvolgimento parenchimale; stadio 2, adenopatia bilaterale e infiltrazione parenchimale; stadio 3, infiltrazione parenchimale; e stadio 4, fibrosi polmonare associata a sarcoidosi., Tutti i pazienti sono stati sottoposti a TAC ad alta risoluzione del torace (HRCT) per verificare la presenza di fibrosi polmonare. Tutti i soggetti hanno dato il loro consenso informato allo studio, approvato dal Comitato Etico locale. Al fine di trovare un valore di cut-off del siero KL-6 nella nostra popolazione, abbiamo raccolto campioni di siero da 25 volontari sani (6 maschi, anni di età media), senza storia di malattie respiratorie e senza assumere alcun farmaco

2.2., Test di funzionalità polmonare

Le seguenti misurazioni della funzionalità polmonare sono state condotte secondo i parametri standard ATS/ERS , utilizzando un pletismografo Jaeger con correzioni per temperatura e pressione barometrica: volume espiratorio forzato nel primo secondo (FEV1), capacità vitale forzata (FVC) e monossido di carbonio polmonare diffuso (DLCO). Tutti i parametri sono stati espressi come percentuali dei valori previsti .

2.3., Fenotipizzazione clinica

I pazienti sono stati classificati sulla base del coinvolgimento polmonare radiologico e delle localizzazioni della sarcoidosi, in base al recente rapporto genotipo-fenotipo nel documento di sarcoidosi (GenPhenReSa) , nonché al punteggio dell’indice fisiologico composito (CPI). Abbiamo calcolato CPI in ogni paziente secondo la seguente formula, come precedentemente descritto: 91 – (DLCO previsto) – (FVC previsto)+.,

Le localizzazioni extrapolmonari della malattia sono state valutate con percorsi diagnostici organo-specifici: i coinvolgimenti del fegato, della milza, dell’osso, del midollo osseo, dei linfonodi extratoracici e della pelle sono stati tutti sottoposti a biopsia, mentre la localizzazione cardiaca è stata valutata con l’imaging RM.

2.4. Test della chitotriosidasi

L’attività della chitotriosidasi è stata determinata con un metodo fluorimetrico utilizzando 22 µM 4-metilumbelliferil β-D-N,N,N-triacetilchitotriosidasi (Sigma Chemical Co.) nel tampone citrato-fosfato, pH 5,2; il substrato di 100 µl è stato incubato per 1 ora a 37°C e la reazione è stata interrotta con 1,4 ml 0.,1 M tampone glicina-NaOH, pH 10,8. La fluorescenza è stata letta a 450 nm con un fluorimetro PerkinElmer Victor X4 (lunghezza d’onda di eccitazione 365 nm). L’attività sierica della chitotriosidasi è stata espressa in nmol / ml / h. I valori di normalità sono stati calcolati secondo i nostri studi precedenti .

2.5. ACE Assay

L’attività ACE è stata misurata utilizzando un metodo colorimetrico (FAR srl, Verona, Italia), per la determinazione dell’attività ACE nel siero. L ‘ intervallo normale delle concentrazioni di ace è stato di 30-80 UI/l .

2.6. Analisi del lisozima
2.7., Krebs von den Lungen-6 Test

Siero KL-6 è stato misurato da NANOPIA® KL-6 reagenti test (Sekisui Diagnostics, UK). Il principio del test è l’agglutinazione dell’antigene di carboidrati sialilati in campioni con anticorpo monoclonale KL-6 attraverso la reazione antigene-anticorpo. La variazione dell’assorbanza viene misurata per determinare i livelli sierici di KL – 6. Le concentrazioni di KL-6 sono espresse in UI / ml.

2.8. Analisi statistica

I dati sono stati espressi come . I confronti tra i gruppi sono stati eseguiti dal test di Mann-Whitney e dal test di Kruskal-Wallis con significato impostato su ., Il test Spearman è stato utilizzato per cercare correlazioni tra variabili. L’analisi statistica e le curve ROC sono state eseguite utilizzando il software Statistica v 7.0; le rappresentazioni grafiche dei dati sono state condotte utilizzando il software GraphPad Prism 4.0.

3. Risultati

3.1. I parametri clinici, radiologici e funzionali

Le caratteristiche demografiche, i valori dei test di funzionalità polmonare e gli stadi radiologici scadenti della popolazione sono riportati nella Tabella 1. Come previsto , l’esordio si è verificato principalmente nel 5 ° decennio (anni), prevalente nelle femmine mai fumatrici., Per quanto riguarda l’anamnesi, 46 pazienti (62%, 17 maschi) erano in terapia steroidea al momento del prelievo sierico, con una dose media di di prednisone. Di questi, tutti tranne uno stavano prendendo steroidi per via orale per più di un anno. 13 pazienti (3 maschi) assumevano farmaci immunosoppressori in combinazione con steroidi orali (12 con metotrexato, 1 con azatioprina). Tra i sottogruppi senza steroidi (28 pazienti, 10 maschi), solo due pazienti non avevano mai assunto una terapia specifica per la sarcoidosi.,

Nella nostra popolazione, i parametri di PFT erano nella gamma normale senza alterazione significativa dei volumi polmonari: 63 pazienti sono riusciti a eseguire una manovra accettabile per DLCO che era lievemente compromessa, in media.

3.2. Il confronto dei biomarcatori

La concentrazione sierica di KL-6 è stata calcolata in tutti i pazienti e in volontari sani; ACE e lisozima sono stati rilevati nel siero di tutti i pazienti. Sei pazienti con attività della chitotriosidasi<10 nmol/ml/h sono stati sospettati di avere polimorfismo CHIT1 e sono stati esclusi dall’analisi.,

Non sono state riscontrate differenze significative dei livelli dei biomarcatori tra i pazienti trattati con steroidi e quelli trattati con steroidi e terapia immunosoppressiva.

KL-6 era significativamente correlato con ACE (; ), lisozima (;) e attività della chitotriosidasi (; ) (Figura 1).,


(a)

(b)

(c)


(a)
(b)
(c)

Figure 1
KL-6 correlations with ACE, chitotriosidase, and lysozyme. , ; , ; , .

3.3. Organ Involvement and Phenotypes

The percentage of sarcoidosis patients showing extrapulmonary involvement was 43.2%., Le localizzazioni extrapolmonari più comuni sono state la pelle (16 pazienti, 21,6%), la milza (11 pazienti, 14,8%) e il fegato (5 pazienti, 6,7%). Localizzazioni meno comuni sono state gli occhi (3 pazienti, 4% dei casi) e i linfonodi extratoracici (3 pazienti, 4%); il SNC (2 pazienti, 2,7% dei casi) e il coinvolgimento cardiaco, osseo o del midollo osseo (1,3% dei casi). I pazienti con sarcoidosi con coinvolgimento extrapolmonare avevano un’attività della chitotriosidasi significativamente più elevata rispetto a quelli con malattia polmonare limitata (;) (Figura 3). Non sono state osservate altre differenze significative in relazione alle localizzazioni degli organi.,

Figura 3
Confronto dell’attività della chitotriosidasi tra pazienti affetti da sarcoidosi con e senza localizzazioni extrapolmonari. .

In relazione ai fenotipi di GenPhenReSa, i pazienti con interessamento addominale () hanno mostrato un’attività chitotriosidasi significativamente più elevata rispetto a quelli con interessamento oculare-cardiaco-cutaneo-centrale del sistema nervoso (OCCC) (), muscoloscheletrico-cutaneo () e interessamento polmonare isolato () (, rispettivamente; )., Non sono state riscontrate differenze statisticamente significative tra i livelli di KL-6, ACE e lisozima in questi sottogruppi.

Secondo il punteggio radiologico, i pazienti con sarcoidosi fibrotica (stadio 4) hanno mostrato le più alte concentrazioni di KL-6 sierico rispetto agli altri stadi radiologici della malattia () (Figura 4).

Figura 4
Confronto della concentrazione di KL-6 tra gli stadi RX nella popolazione di sarcoidosi. .

4., Discussione

Molti biomarcatori sono stati proposti per la sarcoidosi, ma nessuno ha mostrato un valore prognostico soddisfacente per identificare la ricaduta in terapia o la localizzazione di organi vitali. In questo studio, abbiamo confrontato diversi biomarcatori di sarcoidosi. Abbiamo selezionato pazienti con malattia cronica in trattamento per più di 1 anno con dati clinici e demografici compatibili con le caratteristiche generali della sarcoidosi riportate in letteratura . Abbiamo incluso KL-6 nella lista dei biomarcatori, sebbene questa proteina sia stata studiata in IPF e pochi dati sono disponibili sul suo ruolo nella sarcoidosi., Il nostro interesse per KL-6 era correlato alla sua correlazione riportata con grave coinvolgimento polmonare fibrotico e scarsa sopravvivenza . La chitotriosidasi, l’ACE e il lisozima hanno mostrato una prevalenza inferiore nella nostra popolazione rispetto a quanto osservato in precedenza, probabilmente perché la maggior parte dei pazienti era in trattamento sistemico a lungo termine con steroidi e non mostrava segni di malattia attiva al momento del campionamento del siero. Al contrario, KL – 6 ha mostrato una buona sensibilità e specificità nella nostra popolazione, con un valore di cut-off di 303,5 UI/ml., A nostra conoscenza, questo è il primo studio a studiare un valore di cut-off specifico di KL-6 nella sarcoidosi cronica rispetto a un gruppo di controlli sani; tuttavia, questo non era l’obiettivo principale dello studio e i dati devono essere convalidati in una coorte più ampia di pazienti. I nostri risultati hanno confermato il valore predittivo di KL-6 per il coinvolgimento polmonare fibrotico e la compromissione funzionale nei pazienti con sarcoidosi ILD già riportati da Miyoshi et al., ; tuttavia, il nostro studio è il primo che mostra una correlazione significativa tra un biomarcatore sierico, KL-6, e il coinvolgimento polmonare fibrotico polmonare nei pazienti affetti da sarcoidosi, quantificato dall’indice CPI. Inoltre, questa scoperta è ulteriormente confermata da una correlazione significativa con le percentuali DLCO, sostenendo la potenziale utilità delle misurazioni KL-6 per valutare la gravità della sarcoidosi nella gestione clinica di questi pazienti., Questi dati erano coerenti indipendentemente dallo stato della terapia, suggerendo un’attivazione cronica dei macrofagi non rispondente alla terapia steroidea, in particolare in quei pazienti con malattia polmonare fibrotica. Non sono state trovate differenze significative di espressione di KL-6 tra fenotipi clinici e/o localizzazioni extrapolmonari, indicando che KL-6 può essere considerato affidabile solo per il coinvolgimento polmonare della malattia. Correlazioni positive sono state rilevate tra i biomarcatori della sarcoidosi, tra cui ACE, lisozima, chitotriosidasi e KL-6 che possono quindi essere inclusi nell’elenco degli indicatori prognostici.,

D’altra parte, la chitotriosidasi si è dimostrata più sensibile di ACE, lisozima e KL-6 anche nei pazienti sottoposti a trattamento sistemico; sembra anche essere l’unico biomarcatore che può riflettere il coinvolgimento extratoracico, secondo la recente classificazione clinica del fenotipo GenPhenReSa., In particolare, la sua espressione è più pronunciato nei pazienti con addominali localizzazioni d’organo (fegato e della milza, nella nostra popolazione), probabilmente a causa di una sovraespressione da attivazione di macrofagi residenti; questo dato suggerisce che chitotriosidase può essere un indicatore affidabile di attivazione del sistema reticoloendoteliale nella sarcoidosi, come già segnalato in pazienti con malattia da accumulo lisosomiale . Non sono disponibili studi sul valore prognostico della chitotriosidasi nelle localizzazioni della sarcoidosi splenica ed epatica e questa è una novità rilevante di questo studio., A differenza di KL-6, l’attività della chitotriosidasi sembra non essere correlata con la gravità del coinvolgimento polmonare sarcoide o della compromissione funzionale, suggerendo che diversi modelli di attivazione dei macrofagi possono essere presenti nel sistema respiratorio dei pazienti affetti da sarcoidosi e influenzare l’espressione dei biomarcatori .

In conclusione, i pazienti con sarcoidosi cronica, grave coinvolgimento extrapolmonare o compromissione fibrotica di stadio 4 rappresentano un obiettivo importante che richiede l’identificazione di biomarcatori prognostici affidabili per predire la ricaduta della malattia e la risposta al trattamento sistemico.,

Sulla base di questi risultati preliminari, alti livelli di chitotriosidasi e KL-6 (e non ACE o lsysozyme) sono stati osservati in pazienti affetti da sarcoidosi cronica, indipendentemente dalla terapia. L’attività della chitotriosidasi è risultata significativamente più elevata nei pazienti con coinvolgimento di più organi, mostrando una promettente affidabilità per la valutazione della sarcoidosi multisistemica. Al contrario, i livelli di KL-6 correlati con coinvolgimento polmonare fibrotico, punteggio CPI e percentuali DLCO ridotte suggeriscono un potenziale ruolo come marker di gravità della sarcoidosi polmonare., È interessante notare che questi risultati sono stati riportati in una popolazione di pazienti con sarcoidosi multiorgano cronica, compresi quelli in terapia, ampliando l’affidabilità della chitotriosidasi e del KL-6 anche in questo contesto.

Disponibilità dei dati

I set di dati generati durante e / o analizzati durante lo studio in corso sono disponibili presso l’autore corrispondente su ragionevole richiesta. I dati sono disponibili da Laura Bergantini ([email protected]) e Elena Bargagli ([email protected]) per i ricercatori che soddisfano i criteri di accesso ai dati riservati.,

Conflitti di interesse

Gli autori dichiarano di non avere conflitti di interesse.

Contributi degli autori

Laura Bergantini e Francesco Bianchi hanno contribuito allo studio.

Riconoscimenti

Il presente lavoro è stato svolto presso l’Università di Siena.